１９６２年１１月１９日、ロサンゼルス生まれ。本名は、アリシア・クリスチャン・フォスター。彼女が生まれる前に父親が蒸発し、４人兄弟の末っ子として母親だけで育てられた。３歳にして、早くもＣＭに出演する。その後、テレビシリーズにレギュラー出演するなど才能を発揮している。

１９７２年 『Napoleon And Samantha』で映画デビューし、『カンサスシティの爆弾娘 』、１９７３年『トム・ソーヤの冒険』などで、天才子役として名を欲しいままにしている。

１９７４年『アリスの恋』で、マーティン・スコセッシ監督と出会い、１９７６年、１３歳の娼婦・アイリスを演じた『タクシードライバー』で、アカデミー女優賞にノミネートされる。同じ年『ダウンタウン物語』、『別れのこだま』、『白い家の少女』にも出演。この４作品は、全てカンヌ映画祭に出品された。１９７７年『フリーキー・フライデー』、１９８０年『フォクシー・レディ』などに出演。

１９８４年には、『他人の血』、『ホテル・ニューハンプシャー』に出演。同じ年、ジョディーは、名門イエール大学を優秀な成績で卒業し、文学の学士号を取得した。

その後は、本格的に女優を目指し、１９８８年、ノスタルジックな青春ドラマ『君がいた夏』、『ファイブ・コーナーズ 危険な天使たち』に出演。同じ年『告発の行方』では、レイプ事件の被害者の役を演じアカデミー主演女優賞を獲得。

１９８９年デニス・ホッパーと共演した『ハートに火をつけて』、この作品のディレクターズ・カット版『バックトラック』に出演。

１９９１年『羊たちの沈黙』で猟奇殺人を追うＦＢＩの刑事を熱演し、２度目のアカデミー主演女優賞を獲得した。同じ年、天才少年とその母親の交流を描いた『リトルマン・テイト』で監督デビューを果たす。

１９９２年 、ウディ・アレン監督 作品『ウディ・アレンの影と霧』、１９９３年リチャード・ギアと共演し、衝撃のクライマックスが感動を呼ぶ、ミステリアス・ラブ・ストーリー『ジャック・サマースビー』に出演。

１９９４年、ジョディー・フォスター自身の製作会社エッグ・ピクチャーズの第１回作品として製作、主演したヒューマンドラマ『ネル』、メル・ギブソンと共演した異色の西部劇『マーヴェリック』、１９９７年、ロバート・ゼメキス監督のＳＦ作品『コンタクト』、１９９９年には、１９５６年の『王様と私』のリメイク版『アンナと王様』に出演。

最近では、２００２年、デビット・フィンチャー監督作品『パニック・ルーム』に出演している。

プライベートでは、１９９８年に生まれたチャールズと、２００１年に生まれたキットの二人の子供の母親である。