1959年6月14日、ニューヨーク生まれ。10歳でエレクトリック・ベースを始め、13歳からソウル系バンドで演奏。1977年女流フルート奏者のボビー・ハンフリーのバンドで初めてジャズ的な演奏を行なったという。その後、レニー・ホワイトのバンドに参加、1980年にはボブ・ジェームス、グロ−ヴァー・ワシントン、ロバータ・フラック、アレサ・フランクリンといった超一流どころのバンドでプレイ、やがてマイルス・デイヴィスのバンドに加入するが、2年間は一方で創業直後のＧＲＰ（デイブ・グルーシン＆ラリー・ローゼン・プロダクション）のスタッフ・ミュージシャンとしての活動も継続している。
この間、デヴィッド・サンヴォーンの作品に参加、大きな人気を獲得した。81年、マイルス・デイビスの『ザ・マン・ウィズ・ザ・ホーン』に起用され脚光を浴びる。83年には初リーダー・アルバム『サドゥンリー』、84年に第２作『パーフェクト・ガイ』を発表。同時にプロデューサーとしても活動を広げ、マイルスの『tutu』では、マイルスがかつて他の誰にも任せたことのないほどの信頼でアルバムをプロヅースした。
93年には91年に亡くなったマイルス・デイヴィスに捧げた、約9年振りのアルバム『ザ・キング・イズ・ゴーン』を発表、再びベースマンとしての活動を再開した。『テイルズ』『ライブ・アンド・モア』と立て続けに発表、世界的支持を集め、97年には、エリック・クラプトン、ジョー・サンプル、スティーブ・ガッドらとのスペシャル・バンド“レジェンズ”でヨーロッパをツアーを経験した。
『ライブ・アンド・モア』、未発表曲を収録した『ザ・ベスト・オブ・マーカス・ミラー』を発表した後、世紀をまたいだ2001年、豪華ゲスト陣が参加した、6年振りのスタジオ録音アルバム『Ｍ２』を発表､再び眠れる獅子が活動を開始した。ベースマンとして参加した作品、プロデュース作品は膨大な数に上る。

[主なプロデュース、参加作品]Joan Armatrading/Me myself I Aztec Camera/LoveVictor Bailey/Bottom's UpJay Beckenstein/Eye ContactBee Gees/E.S.P.Celi Bee/Blow My MindGeorge Benson/In Your Eyes " /20/20The Brecker Bros./DetenteTom Browne/Browne SugarPeabo Bryson/Take no PrisonersJimmy Buffett/Hot WaterJonathan Butler/Heal Our LandDon Cherry/Hear & NowNatalie Cole/EverlastingThe Crusaders/Standing Tall " /Healing the WoundsMiles Davis/The Man with the Horn " /We Want Miles " /Star People " /Tutu " /AmandlaMiles Davis & Marcus Miller/Music from SiestaKevin Eubanks/Face to FaceBill Evans/The Alternative ManDonald Fagen/The NightflyRoberta Flack/Bustin' Loose (Soundtrack)Roberta Flack & Peabo Bryson/Live & MoreAretha Franklin/Love all the Hurt away " /Jump to it " /Get It RightMichael Franks/Skin DiveKenny Garrett/Prisoner of LoveDizzy Gillespie/Closer to the SourceSteve Grossman/PerspectiveDave Grusin/Mountain Dance " /MigrationEverette Harp/Common GroundWhitney Houston/WhitneyBobbi Humphrey/Freestyle　　　”　　　/The Good LifeBob James/Flashback Follow Bob James " /Sign of the Times " /Hands Down " /FoxieHoward Jones/One to OneElton John/Victim of LoveJulian Lennon/Valotte（その他膨大）